Nació el 24 de julio de 1916 en la ciudad de Tomsk, en el seno de una familia de trabajadores. Era osetio. Desde 1929, su familia vivió en Moscú. Después de terminar la escuela secundaria, estudió en Leningrado en el Instituto de Transporte Acuático.
Se unió al Ejército Rojo en 1936. En 1938, se graduó de la Escuela de Aviación Militar Naval de Yeisk para pilotos navales. Fue participante en la Guerra Soviético-Finesa de 1939-1940.
Servicio en la Gran Guerra Patria
Desde junio de 1941, estuvo en los frentes de la Gran Guerra Patria, luchando como parte del 13º Regimiento de Aviación de Caza de la Fuerza Aérea de la Flota del Báltico de la Bandera Roja.
El 19 de julio de 1941, Tsokolaev, en pareja con Leonovich, voló en sus I-16 en una misión de reconocimiento. Su objetivo era localizar un acorazado de defensa costera finlandés escondido en los archipiélagos. No encontraron el acorazado, pero, atacados por cazas enemigos, entraron en combate y cada uno derribó un «Fokker D-21».
El 5 de noviembre de 1941, Tsokolaev derribó otro avión finlandés; esta vez, su víctima fue un caza H-75. Para abril de 1942, el comandante de escuadrón del 4º Regimiento de Aviación de Caza de la Guardia, teniente superior G.D. Tsokolaev, había realizado 309 incursiones de combate.
En 38 combates aéreos, derribó personalmente 6 y en grupo 11 aviones enemigos. Por un decreto del Presidium del Sóviet Supremo de la URSS del 14 de junio de 1942, por el desempeño ejemplar de las misiones de combate y por el valor y heroísmo demostrados, Gennady Dmitrievich Tsokolaev fue galardonado con el título de Héroe de la Unión Soviética, junto con la Orden de Lenin y la Medalla de la Estrella de Oro (Nº 651).
Carrera Postguerra y Legado
En 1944, se graduó de los Cursos Superiores de Oficiales en la Academia Naval. Los médicos prohibieron volar al piloto de caza, que había sido herido varias veces en combate. El teniente coronel de la Guardia G.D. Tsokolaev se trasladó a un puesto de dirección de operaciones en tierra.
Durante los años de la guerra, Tsokolaev realizó más de 500 incursiones de combate exitosas. Atacó tropas y equipo enemigos más de 100 veces, destruyó 10 lanchas con sus tripulaciones en el Mar Báltico, derribó 26 aviones enemigos en combates aéreos y llevó a cabo 82 misiones de reconocimiento en la retaguardia profunda del enemigo.
Desde 1958, el teniente coronel G.D. Tsokolaev estuvo en la reserva. Trabajó en una fábrica en la ciudad de Ordzhonikidze (ahora Vladikavkaz, Osetia del Norte). El 13 de julio de 1976, G.D. Tsokolaev falleció en un accidente automovilístico.
En la ciudad de Vladikavkaz se ha erigido un busto del Héroe, y una de las calles de la ciudad lleva su nombre. Fue condecorado con 2 Órdenes de Lenin, 2 Órdenes de la Bandera Roja, la Orden de la Estrella Roja y varias medallas.